Understanding the adaptive capacity of the bumblebee Bombus terrestris across native and novel environments

Anthropogenic stressors such as agricultural intensification, climate change, and increased densities of non-native managed bees used for crop pollination are contributing to bee declines. Understanding how and why bees have responded to past environmental changes is crucial for predicting future ones and
enabling mitigation to maintain the functioning of both natural and agricultural ecosystems. The anthropogenic stressors are expected to put demand on the ability of bees to respond to future change. Thus, the ability of bee populations to persist in a particular area may require adaptive responses via either phenotypic plasticity or evolutionary adaptations in functional traits (e.g. physiological, morphological, and life-history traits). However, for bumblebees, it is not fully understood how gene flow and environmental differences affect such adaptations. In this thesis, I studied the bumblebee Bombus terrestris in a native (Sweden) and novel (Tasmania, Australia) setting, aiming to investigate: (1) if the
introduction of commercial B. terrestris of a different sub-species affects wild Swedish B. terrestris via introgressive hybridization using whole-genome sequencing (WGS), and what the evolutionary consequences are; (2) if wild native B. terrestris in Sweden is genetically structured and shows selection signatures in relation to land use and climate variables, using double digest restriction-site associated DNA (ddRAD) sequencing; (3) if the recently introduced B. terrestris in Tasmania shows morphological variation in relation to the island’s heterogeneous environment and climate, facilitating its invasion success; and finally, (4) if there is evidence for selection on functional genes and morphology in B. terrestris given the novel environmental and climatic conditions across Tasmania, using RADseq. From these four chapters, I outline several interesting key findings. In Chapter I, I found genomic differences between wild Swedish and commercial B. terrestris but no evidence for recent genomic introgression between the two even though feral commercial bumblebees were present in the wild. Although, nonnative B. terrestris are likely ill-adapted to the Swedish environment but may under future climate change be able to persist and mate. Chapter II showed that wild B. terrestris in a native range consists mainly of a homogeneous population, but with evidence for weak genetic structuring, separating southern Sweden from the central and more northern regions. Our results showed no evidence for signatures of adaptation to agricultural landscape simplification, instead, weak, local genetic adaptation was documented in genes related to insecticide resistance and immune response and associated with higher proportions of agricultural cover and latitude of sites. We suggest that B. terrestris generalist and mobile characteristics allow the species to exploit various environments with limited genetic local adaptation and suggest this generalist species may not be as severely affected by land-use change as more specialist bumblebees. Chapters III and IV showed how B. terrestris in its novel range has locally adapted to the
selection pressures of a novel heterogeneous environment in Tasmania, Australia, specifically to precipitation and wind. Identified genes were related to cuticle-regulated water loss prevention, immune response, olfactory system, and functions relating to flight muscles. Our results shed further light on how B. terrestris successfully colonized and invaded Tasmania despite the genetic consequences of a founding bottleneck. Taken together, the four chapters in this thesis demonstrate how the generalist bumblebee B. terrestris in both its native and novel ranges is able to thrive in the face of anthropogenic change and in new heterogeneous environments.

Gruppen bin, som innefattar sociala humlor och honungsbin, och solitära bin, är
oerhört viktiga pollinerare av både vilda blommor och odlade grödor. Men de
pågående mänskligt orsakade förändringarna bidrar dock till minskningen av bin
jorden runt. Just därför är det viktigt att förstå hur bin reagerar på dessa förändringar och om de kan anpassa sig för att fortleva och kunna fortsatt bidra med viktiga ekosystemtjänster inom både naturliga och jordbruksekosystem. Orsakerna bakom minskningen av bin är många, men intensifieringen av jordbruket har i hög grad bidragit. Odlingslandskapet som förut bestod av en spatial blandning av betesmarker, blomrika fältkanter och odlingsfält har på många platser i landskapet ersatts av fler och större odlingsfält. Fälten odlas intensivare och innehåller färre blomresurser i form av ogräs. Dessutom har klimatförändringarna i form av ökade temperaturer och oförutsägbara väderomställningar, ökad urbanisering, samt oavsiktliga konsekvenser ifrån användandet av kommersiella humlor till pollinering av grödor bidragit till minskningen av bin jorden runt.
Alla dessa förändringar förväntas ställa krav på binas förmåga att kunna anpassa
sig, men alla bin förväntas inte reagera på samma sätt. Det kan bero på olikheter
inom så kallade funktionella egenskaper så som fysiologiska och morfologiska
egenskaper, samt livsegenskaper som påverkar hur pass känsliga bin är för
exempelvis förändrad markanvändning och klimatpåverkan. Vissa bi-arter kan
förflytta sig till bättre livsmiljöer medan andra anpassar sig till sin lokala miljö,
antingen genom fenotypisk plasticitet eller evolutionär anpassning om
kombinationen av rätt omständigheter så som selektionstryck, genetisk variation
och genflöde finns.
Det har nyligen skett en konceptuell förändring av vårt synsätt på evolutionen, att
anpassningar till mänskligt orsakade förändringar kan ske snabbare än vi tidigare
trott. Det finns många exempel inom gruppen insekter på snabb evolutionär
anpassning men för humlor är bevisen inte kompletta. Dessutom för många arter, inklusive humlor, är det osäkert hur genflöde och landskapsskillnader påverkar deras förmåga att anpassa sig. Genflöde kan både vara negativt för en arts anpassningsförmåga, genom ett inflöde av neutrala eller missanpassade gener, men även positivt, då ett inflöde av fördelaktiga gener upprätthåller genetisk variation som kan ligga grund för framtida anpassningar. Därför förutsätts genflöde i många fall bidra till anpassning av förändrade livsmiljöer, om de nya generna bidrar till ökad fitness. Dessutom anses fenotypisk plasticitet som svar på förändrade livsmiljöer vara ett viktigt och snabbt sätt för arter att hantera mänskligt orsakade förändringar och ge arter tid att kunna genetiskt anpassa sig. Följaktligen är sambandet mellan genflöde, fenotypisk plasticitet och genetiska anpassningar till mänskligt orsakade förändringar viktigt att förstå om bin ska fortleva i framtiden.
Vissa humlearter verkar klara miljöförändringar bra. Den mörka jordhumlan
(Bombus terrestris), som är en viktig pollinatör i både naturliga och jordbruks
ekosystem, har inom vissa områden ökat i antal, sannolikt på bekostnad av andra
humlearter. Den har dessutom utökat sitt utbredningsområde inom Skandinavien
som svar på ökade temperaturer. Den mörka jordhumlan kan bosätta sig och
födosöka i flera olika landskapstyper. Den är en utav de mest varmanpassade
humlearterna och är förutspådd att göra bra ifrån sig under framtida
klimatförändringar. Dessa egenskaper bidrar till att den mörka jordhumlan förväntas vara mindre känslig för just mänskligt orsakade landskaps-och
temperaturförändringar, och har förmågan att anpassa sig till dessa förändringar.
Den mörka jordhumlan används även i stor utsträckning för kommersiell pollinering av grödor, till exempel tomater, på grund av dess förmåga att effektivt kunna frigöra pollen med hjälp av vibrationer från vingarna (Buzz pollinering). Men i samband med kommersialiseringen har humlan även spritt sig som en invasiv art i områden där risken för konkurrens med vilda bin och hybridisering med vilda humlor finns.
På Tasmanien, Australien, har den mörka jordhumlan lyckats bra och blivit invasiv, där selektionstrycket från den nya miljön kan ha format olikheter inom humlans morfologi som har hjälpt göra den mörka jordhumlan så framgångsrik.
Sammanfattningsvis påverkas den mörka jordhumlan av mänskligt orsakade
förändringar och har möjligtvis anpassat sig, men samtidigt påverkar den andra
pollinatörer negativt inom både vilda och nya områden.
I min avhandling studerar jag den mörka jordhumlan i dess naturliga miljö i Sverige och som en invasiv art på Tasmanien, Australien. Inom dess naturliga miljö undersöker jag om kommersiella mörka jordhumlor hybridiserar sig med svenska vilda mörka jordhumlor och vilka eventuella genetiska konsekvenser sådan introgressiv hybridisering kan ha. Dessutom undersöker jag i Sverige om den vilda mörka jordhumlan uppvisar genetiska skillnader till förändrade landskaps- och klimatförhållanden. Inom Tasmanien undersöker jag om den invasiva mörka jordhumlan uppvisar morfologiska skillnader och skillnader i antal i förhållande till olika miljöer. Dessutom under söker jag om det finns bevis för selektion till de nya miljöerna trots begränsad genetisk variation resulterat av en genetisk flaskhals (’bottleneck’) vid introduktionen till Tasmanien.
Tillsammans visar mina studier hur både den vilda svenska och invasiva mörka
jordhumlan har anpassat sig morfologiskt och genetiskt till mänskligt orsakade
landskaps- och klimatförändringar, och nya miljöer men även hur kommersiell mörk jordhumla påverkar vild mörk jordhumla. Mer specifikt visar min avhandling att det finns genetiska skillnader mellan kommersiella mörk jordhumla och svensk vild mörk jordhumla. Dessa skillnader mellan dem skulle kunna ha en negativ framtida påverkan om hybridisering sker. Dock hittade vi inga bevis för att hybridisering sker. Den mörka jordhumlan i Sverige verkar vara ganska homogen, men uppvisar trots detta skillnader i genetisk struktur mellan dess södra och centrala utbredningsområde. Våra resultat visar även att den mörka jordhumlan lokalt har anpassat sig till högre andel jordbruksmark och latitud. Den mörka jordhumlan har även utökat sitt utbredningsområde, förslagsvis mer norrut och inåt landet till skogsmiljöer. Inom dess nya utbredningsområde uppvisar den mörka jordhumlan både morfologiska och genetiska skillnader som svar på den nya varierande miljön på Tasmanien, trots att den tasmanska populationen förlorat genetisk variation vid introduktionen. Sammantaget, bidrar min avhandling med en utökad förståelse för hur en generalistisk humleart har anpassat sig till mänskligt orsakade förändringar och till nya miljöer.